The Twilight Singers começou como um projeto paralelo de Greg Dulli, quando o músico ainda estava em atividade com o Afghan Whigs. Porém em, 2001, com o fim da banda principal, o The Twilight Singers passou a ser o principal projeto de Dulli, com colaborações de diversos músicos.
'Twilight as Played by The Twilight Singers', o primeiro álbum da banda foi lançado em setembro de 2000 pela Columbia Records. Três anos depois, em 2003, veio o elogiado 'Blackberry Belle', seguido por 'She Loves You' (2004), ambos lançados pelo selo One Little Indian. 'She Loves You' é um disco de covers, no qual o The Twilight Singers interpreta canções como "Feeling of Gaze" (Hope Sandoval), "Hyperballad" (Björk), "Strange Fruit" (Billie Holiday), "Please Stay (Once You Go Away)" (Marvin Gaye), entre outras.
Em 2006, a banda lançou 'Powder Burns', outro disco bastante elogiado.
Em 2008, Greg Dulli lançou o álbum 'Saturnalia' em parceria com Mark Lanegan (Screaming Trees) em um projeto batizado de The Gutter Twins.
Porém, o The Twilight Singers retornou com um novo álbum de estúdio em fevereiro de 2011, quando lançou 'Dynamite Steps', pela Sub Pop.
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